Parafia prawosławna w Czerteżu istniała już w XV wieku, po uchwaleniu unii brzeskiej stała się ona greckokatolicką placówką duszpasterską. Nie wiadomo, ile budynków sakralnych istniało na miejscu dzisiejszej cerkwi wzniesionej w 1742.

W 1836 cerkiew została przebudowana, w rezultacie czego poważnym zmianom uległa jej bryła - z trzech kopuł umieszczonych nad nawą, prezbiterium i babińcem pozostała jedna. Do wschodniej ściany świątyni dobudowano, również z drewna, zakrystię. W tym czasie powstała również dekoracja wnętrza w postaci zespołu fresków, które w najlepszym stanie zachowały się w zakrystii i pomieszczeniu ołtarzowym. W 1887 obok cerkwi pojawiła się wolnostojąca dzwonnica, której głównym wykonawcą był Seńko Kikta.

W latach 20. dokonano dalszych zmian we wnętrzu obiektu - chór muzyczny przeniesiono nad przedsionek, wykonano nową polichromię. Dokonano również naprawy dachu. W 1946 cerkiew w Czerteżu została odebrana grekokatolikom i porzucona. Przetrwała jedynie dzięki przejęciu przez parafię rzymskokatolicką, tracąc jednak większość oryginalnego wyposażenia (obecne pochodzi z czasów współczesnych). Do grekokatolików wróciła dopiero po upadku PRL.
Cerkiew w Czerteżu jest typową cerkwią bojkowską, drewnianą, trójdzielną, krytą gontem, z pojedynczą nawą. Posiada jedną baniastą kopułę (w przeszłości trzy, w układzie podobnym do stosowanego w cerkwi łemkowskiej. W bezpośrednim sąsiedztwie cerkwi rozciąga się zabytkowy greckokatolicki cmentarz.